妖精の尻尾(フェアリーテイル)が解散してから一年後の大魔闘演武で、ルーシィと再会を果たしたナツとハッピー。三人はフェアリーテイル再建を掲げて仲間探しの旅に出る。ルーシィの案内によって訪れたマーガレットの街では、蛇姫の鱗(ラミアスケイル)が感謝祭を催していた。そこで見たかつての仲間の変わりように、ナツとハッピーは言葉を失ってしまうのだった。

マーガレットの街に魔物の大群を放ち、夜襲を仕掛けてきた魔導士ギルド・蛇鬼の鰭(オロチノフィン)。リオンやルーシィが街に侵入してきた魔物を退治する一方、敵の本隊を叩くために空を駆ける天空シスターズのウェンディとシェリア。敵の隙をつき、奇襲をかけることに成功した二人だったが、そこで彼女たちを待ち構えていたのは思いもよらぬ強敵だった。

アメフラシの村でジュビアと再会を果たしたナツたちは、消息を絶ったグレイの話を聞かされる。失踪する直前のグレイの様子は、一年前に未来から来たローグがナツに語った、ある恐るべき内容を彷彿とさせるものだった。それを確認するため、ナツはルーシィを連れて剣咬の虎(セイバートゥース)へと急ぐ。同じ頃、心を黒く塗りつぶしてたグレイが微笑を浮かべているとも知らず・・・。

「浄化作戦」を計画している黒魔術教団(アヴァタール)。グレイの消息を追う中で、その本部を見つけたナツ、ルーシィ、ハッピーは、バルゴの力を借りて敵地への潜入を試みるものの、早々に教団幹部と一戦を交えることになってしまう。次々と襲い来る高位黒魔導士に一切ひるむことなく応戦するナツ。しかしそんな中、闇に染まったグレイが、冷徹な表情で彼らの前に姿を現わすのだった・・・。

死の集まるところにゼレフが現れると信じて、ひとつの街をまるまる生贄に捧げようと企てている黒魔術教団(アヴァタール)。グレイを通じ、水面下で動いていたエルザから真相を知らされたナツたちは、教団の悪行を止めるため、浄化作戦の決行地・マルバの街へ急行する。敵は数千にもおよぶ黒魔導士だが、心に光を宿した妖精たちが今、鉄槌を下す!

集結した妖精の尻尾(フェアリーテイル)の主力メンバーが、黒魔術教団(アヴァタール)を追い詰める。しかし神官アーロックは、「浄化作戦」を遂行すべく、人智を超える存在・ヤクマ十八闘神の一人、『イクサツナギ』を召喚する。仲間を軽んじるアーロックに怒り心頭のナツは、巨大な闘神を止めるべく立ち向かうのだった。

孤独な黒魔導士は夢を見た。それは今から約400年も前の過去。最愛の家族を失った少年が、それを認められずに踏み出してはいけない領域に足をつけてしまう話。まわりの大人が止めるのを聞かずに禁断の研究を続けた彼は、やがてアンクセラム神の怒りに触れて矛盾の呪いをかけられてしまうのだった。

ルーシィの手紙を受け取り、約1年振りにマグノリアに集結した元・妖精の尻尾(フェアリーテイル)のメンバーたちは、ギルド復活を掲げ、倒壊した建物の再建を始める。一方で正式なギルドとして認めてもらうにはギルドマスターの存在が不可欠である。マカロフ不在のフェアリーテイルで誰がギルドをまとめるのか。七代目ギルドマスターとして選ばれたのは……。

1年前に「妖精の尻尾(フェアリーテイル)」のギルドが解散となった真相を知ったナツたち。エルザの指揮の下、六代目マスターのマカロフを助けるために、少数精鋭で西の大陸・アラキタシアへと向かう。その道中で諜報員と落ち合うため、カラコール島に立ち寄ろうとした一行だったが、そこには不穏な空気が漂っていたのだった。

ナツたちはアルバレス帝国軍の精鋭、ブランディッシュ・μの洗礼を受ける。島ひとつ消すほど強大な力を持つ彼女を前に、一行は戦慄する。マカロフ救出への道は閉ざされたかのように思えたが、そこで彼らに手を貸してきたのは、思いもよらぬ者だった。一方その頃、アルバレスの首都では、皇帝スプリガンが久々に帝国への帰還を果たしていた。

無事にマカロフと再会を果たしたナツたちは、アルバレス帝国からの脱出を試みる。それを逃すまいと追いすがるのは、スプリガン・トゥエルブの砂漠王アジィールだった。グレイとルーシィが応戦するも、規格外の攻撃を放つ砂漠王に徐々に追い詰められていく。窮地に陥ったナツたちは無事にイシュガルへと帰れるのか。

最終戦争(ラグナロク)開戦を前に、メイビスが妖精の尻尾(フェアリーテイル)の面々に語るのは、これまでギルドの最高機密として扱われていた、ルーメンイストワールに係ること。それは今から100年以上も昔、ある呪われた少年と少女の出会いから始まる「一なる魔法」の物語であり、ギルド創設の裏側で起こった、悲しき運命の物語でもあった。