エイリア学園事件から3か月。それぞれの学校へと戻った雷門中イレブンたちは、サッカーを楽しむ毎日を送っていた。ある日、響木監督から呼び出された円堂は、雷門中体育館に集められた面々――ともにエイリア学園と戦った吹雪や立向居、網海たちの姿にびっくり。さらにジェネシスのヒロトやジェミニストームのレーゼこと、緑川、因縁のある不動や初めて見る飛鷹といった顔触れも姿を現す。響木監督によると、世界中から少年サッカーチームを集めて開催されるフットボールフロンティア・インターナショナルが開催されるというのだ。円堂たちは2チームに分かれて日本チーム選抜のための対抗戦を行うことに。一方、海外留学を決めた夏未は、父・総一郎から、とある調査を頼まれていた……。

試合前日。新しいユニフォームを手にして、決意を新たにする円堂たち。円堂、鬼道をそれぞれのキャプテンとした2チームに分かれ、ついに日本代表を決める選考試合が開始される。豪炎寺のファイアトルネード改を円堂の真ゴッドハンドが、染岡のワイバーンクラッシュV2を立向居のムゲンザハンドG4が受け止める。真剣に、激しくぶつかり合う選手たち。一進一退の攻防が続く中、勝負よりも自分のアピールを第一にする不動、意外な活躍を見せる目金、力を出し切れない飛鷹や虎丸と、それぞれが自分の実力をぶつけた試合を展開する。そんな両チームの試合を応援する各中学のメンバーに交じって、厳しい目で見つめる男の姿があった……。

ついに16人の日本代表チームが決定。しかしその監督は響木ではなく、選考試合を見つめていた謎の男――久遠だった。彼の娘の冬花がマネージャーとして加わり、世界一を目指す強化合宿が始まった。久遠はまず、今の実力では世界に通用しないこと、自分のやり方に口答えは許さないこと、過去の実績に関係なく試合に出たければ実力でレギュラーの座を勝ち取れと告げる。厳しい練習が始まるが、怪しい雰囲気を漂わせる不動、皆と馴染まない飛鷹、自分でシュートをしない虎丸と、問題は山積み。さらにこれまでの戦い方を否定するように、久遠監督から厳しい指示が飛ぶ。しかも、不動の危険なプレーを認める発言に、緑川は焦りを隠せず……。

アジア予選。イナズマジャパン1回戦の相手は、強豪・オーストラリア代表のビッグウェイブスに決定する。優勝候補との戦いに意気上がるイナズマジャパンの面々だったが、久遠監督はなんと、試合までの2日間は練習禁止、合宿所から出るなと命じる。驚く一同。我慢できずに与えられた個室から抜け出すが、久遠監督は練習を認めない。彼の態度とチームを潰したという過去に不安を抱く鬼道たちに、2日くらい練習できないからと不安になるようなら代表を辞めろという不動。そこに届いた、海で鍛えぬかれたビッグウェイブスは攻撃を完全に封じるフォーメーションをもっているという情報に、みんな居ても立ってもいられない。そんな折、飛鷹を訪ねて不良グループが現れ……。

ついに始まったアジア予選。ビッグウェイブスのボックスロック・ディフェンスに攻撃を阻まれたイナズマジャパンは、先制を許してしまう。世界レベルのプレイを目の前にして興奮する円堂。その姿に壁山たちも励まされるが、鬼道だけは久遠監督の指示による連係プレーの練習不足を感じていた。豪炎寺、吹雪、ヒロトの攻撃も、ボックスロック・ディフェンスに阻まれ、イナズマジャパンは防戦一方。呆然とする面々に、久遠監督は「箱の鍵は自分たちの中にある」という言葉をかける。その意味を考える鬼道は、囲まれながらも攻略法をひらめき、ついにボックスロック・ディフェンスを破る。しかし豪炎寺、吹雪のシュートは防がれ、鬼道は激しいチャージに負傷してしまう……。

狭い部屋での練習、虎丸の起用、網海へのアドバイスと、次々と効果を現した久遠監督の采配でビッグウェイブスとの戦いを終えたイナズマジャパン。久遠監督の過去も明らかにされ、監督へのチームの信頼は固いものとなった。そして予選第2戦の相手は、カタール代表のデザートライオンに決定。砂漠での練習を積んだ彼らと戦うため、基礎体力と身体能力の強化が必要という久遠監督の言葉に、走り込み特訓を開始する。しかし練習に参加しない虎丸に、なにか事情があるのかもしれないとあとをつける円堂たち。その途中、冬花が飛鷹の昔の仲間に絡まれてしまう。飛鷹の活躍でなんとか切り抜け、虎丸の後を追ったた円堂たちの目の前には、食堂で働く彼の姿があった……。

照りつける太陽と運動量、そしてデザートライオンの当たりの強さに、疲労を隠せないイナズマジャパンの面々。後半に入り、緑川、綱海、ヒロトと、次々と体力の限界に交代していく。ついに吹雪までが倒れ、久遠監督は虎丸との交代を告げる。デザートライオンのディフェンス陣を次々とかわし、攻撃のチャンスを広げる虎丸。しかし、何度もチャンスが訪れたにもかかわらず、彼自身はゴールを狙おうとしない。なぜシュートを打たないのかと問い詰める豪炎寺に、虎丸は「自分がゴールを決めてはダメなのだ」と言う。虎丸には、自分を抑えてプレイせざるをえない、過去があったのだ……。

デザートライオン戦を通じて全力で戦うことに目覚めた虎丸。新たな力を得て、ますます盛り上がるイナズマジャパンだったが、不安要素も残っていた。いまだチームになじまず、練習もひとりでやってばかりいる飛鷹。不動は彼がいると自分たちはいつか負ける、足手まといになるだけだ、と厳しい言葉を投げつける。悔しい気持ちを響木との秘密練習にぶつける飛鷹。なぜケンカばかりしていた自分に、親身になってサッカーを教えてくれるのか。飛鷹の質問に、響木は彼が自分と似ているからかもしれないと答える。翌日、円堂は飛鷹を練習に誘うが、やはりうまくいかず、ひとり走り込みに行ってしまう。どうしたら飛鷹と近づけるのかと悩む円堂は……。

オーストラリア、カタールとの戦いで世界のレベルの高さを実感したイナズマジャパン。それぞれがさらなる必殺技を身につけるべく、自主練習を開始する。土方との連携技を練習する吹雪、同じく壁山との連携技を練習する綱海、「風」に磨きをかける風丸……。しかし、周りが力をつけていく中、緑川は焦りを隠せないでいた。彼を気遣い、共に練習するヒロト。エイリア学園がなくなったあと、自分自身のサッカーを見つけた緑川ならやれるはず。その言葉に再びやる気を取り戻す緑川。予選決勝を前に、それぞれがつけた力を確認すべく実戦形式の練習試合が行われようとしたところに、あるチームが現れる。その監督は、なんとあの吉良瞳子だった……。

瞳子監督率いるネオジャパンに、日本代表の座をかけた戦いを挑まれたイナズマジャパン。世界と戦うチャンスを与えられなかった悔しさが、ネオジャパンの選手たちに新たな力を与えていた。互いの必殺技を習得し、さらに磨き上げてきた彼らに、先取点を許してしまうイナズマジャパン。追加点を許すまいとする円堂の気持ちが「正義の鉄拳」をパワーアップさせ、シュートをはじき返すも、ネオジャパンの鉄壁のディフェンスの前になかなか攻撃の糸口が見つからない。前半終了間際、メンバーチェンジで風丸と虎丸がフィールドに。風丸は特訓していた新必殺技「風神の舞」でネオジャパンのディフェンスをかわし、豪炎寺のシュートで同点に追いつくが……。

ネオジャパンとの激しい戦いの中でさらなる進化を遂げたイナズマジャパン。しかし、久遠監督は今のままでは決して世界にいけないと言い放つ。その言葉に悩む円堂。彼の様子に気づき、心配する冬花を見て、リカたちは恋の予感だと大騒ぎ。円堂の悩みが新たな必殺技だとわかりつつも、冬花をたきつけて必殺技考案のための遊園地デートを決行させる。マネージャーとして役に立たねばと奮起する冬花。なにかがおかしいと首をひねる円堂だが、冬花はリカの作戦に従って次々とデートコースを渡り歩く。どうも様子がおかしい円堂と、つけてきたリカたちを見つけた冬花はだまされたことに気づく。そんな彼女を、円堂は鉄塔広場へと連れて行く……。

普通の生活を取り戻すことができた夕香。家政婦のフクに見守られ、学校での楽しい日々を送る彼女は、たまに合宿所から自宅に戻ってくる豪炎寺との会話を楽しみにしていた。彼もまた、夕香の元気な姿に顔をほころばせていたが、一方で、父親とは微妙なすれ違いを繰り返していた。予選決勝に向けて気合の入るイナズマジャパンの中でも、豪炎寺らしくない振る舞いが目立つ。そんな彼に、虎丸はわずかな隙を突いてくる世界の強豪相手に、常に100パーセントの力を出せる連携技を提案する。その提案を受ける豪炎寺。しかし、自宅に戻った彼を待っていたのは「サッカーをいつ辞めるのか」という、父親の厳しい一言だった。自分を継いで医師になれという父親の言葉に、豪炎寺は……。