遊城十代は、デュエルアカデミア高校の入学試験に向かう途中で、伝説のデュエリスト・武藤遊戯に出会い、1枚のカードをもらう。十代は遅刻して会場に着き、試験を受けさせて欲しいと頼むが、クロノス教授は筆記試験の成績がよくない十代の試験を無駄だと言う。十代VSクロノスの決闘が始まる。クロノスのレアカード「アンティーク・ギアゴーレム」は攻撃力3000と強力で、十代はダメージを受ける。追いつめられた十代は、モンスターの声を感じる。それは遊戯からもらったカード「ハネクリボー」だった…。

アカデミアでの生活が始まり、オシリスレッドという寮の配属される。そこは劣等生が集まるおんぼろの寮だった。　十代は優等生のオベリスクブルーの万丈目ともめ事を起こし、深夜、互いのベストカードを賭けてデュエルする。十代VS万丈目の決闘。抜け目ない万丈目による融合モンスターのコントロールを奪う戦略により、十代は自分の主力モンスター「フレイムウィングマン」の攻撃を受けてピンチになる。

クロノスは明日香の偽ラブレターで十代を罠にはめようとする。しかし、かかったのは翔だった。女子寮で取り囲まれた翔を助けるたけに、十代VS女王・明日香の決闘が始まる。明日香のサイバー・アスリート・デッキから「エトワールサイバー」「ブレードスケーター」「サイバーブレイダー」の華麗で強力なモンスターが登場し、十代を追いつめる。だが十代は、新たなるエレメンタルヒーロー「サンダージャイアント」を喚ぶ・・・。

月に一度のテストが行われる。十代は寝坊した上に、途中で荷物を運ぶおばさんを助けて、さらに遅刻する。筆記試験が終わり、生徒たちは購買部で新カードを手に入れるが、遅れた十代は手に入れそこねる。助けたおばさんは購買部員で、1枚のカード「進化する翼」をくれる。　デュエル実技試験は十代VS万丈目の決闘になる。万丈目のVWXYZの5体の強力コンボに太刀打ちできない。十代はおばさんからもらったカードを見てひらめく。

十代たちは、生徒が次々に消えたと言い伝えられる幽霊寮に行き、明日香の兄の手がかりを探そうとする。十代たちの前に怪しい風貌の男タイタンが現れ、デュエルを仕掛ける。クロノスが雇った「自称・闇のデュエリスト」だった。十代VSタイタンの決闘。タイタンのデッキは闇のゲームを髣髴させるダークで危険なものだ。十代のライフが減るとき、体の一部も消える。本当に闇のゲームなのか…!?。

【つづき】十代VSタイタンの決闘②。タイタンのダイスは当たり続け、十代は追い込まれて、体がさらに消えていく。やがて十代は意識を失いかけるが、ハネクリボーの声に呼び覚まされる。タイタンのカラクリを見破り、偽・闇のゲームは終了したかに見えたが…。本当の闇のゲームが発動し、闇にとりつかれたタイタンとの決闘になる…。そしてもう一人、ハネクリボーの声を聞く者がいた。

幽霊寮への侵入がばれて、十代は翔とのタッグデュエルで、クロノスが用意する相手と戦って勝たないと、退学にされる。十代は翔を励ますが、翔は自信が持てない。翔を特訓するデュエルが始まる。翔のデッキは乗り物系だ。十代は、翔があるカードを引いたときに、表情が一変したのを見逃さなかった。それは「パワーボンド」という超強力カードだが、翔はかつての苦い経験から、それを使うことができない・・・。

十代は、翔の心の傷を知るために、兄であり、カイザー(帝王)の異名を持つ強豪デュエリストの亮に挑む。十代VS亮の決闘。亮の「サイバードラゴン」を基本にして、縦横に融合して強化されるデッキは、十代のEヒーローデッキにも通じるところがある。互いに認め合う。帝王・亮に対して善戦する十代を見て、落ち込んでいた翔の中で何かが吹っ切れる…。

引きこもりがちの隼人を、父・熊蔵が学園に乗り込んで実家に連れて帰ろうとする。隼人VS熊蔵の決闘。世界的にも高名なデュエリストである熊蔵の一撃必殺のデッキは、なんと「酔いどれデッキ」だった。唖然とする一同。隼人は「コアラ」系モンスターで対抗する。熊蔵の酔いどれモンスターは、見た目に反して手ごわい。そして一撃必殺の永続魔法「ちゃぶ台返し」が爆裂する…。

学園残留をかけた十代＆翔VS迷宮兄弟の決闘が始まる。迷宮兄弟は、クロノスが雇った伝説の強力タッグ屋だ。迷宮兄弟は数ターンのうちに「雷魔神」「風魔神」「水魔神」を召喚し、融合して「ゲート・ガーディアン」を召喚する。十代は迷宮兄弟とのデュエルを楽しむが、翔はヤル気と不安が入り交じって、攻撃が裏目に出る。

【つづき】十代＆翔VS迷宮兄弟の決闘②。攻撃力3750のゲートガーディアンを前に、十代と翔は苦戦する。十代は翔に「お前ならできる」と励まされて、少しずつ自信を取り戻す。魔法カード「シールドクラッシュ」で、ゲートガーディアンを破壊する。だが迷宮兄弟は、自らのライフを半分支払う決死の覚悟で、さらに強力な攻撃力3800の「ダーク・ガーディアン」を喚ぶ。さらにピンチになる十代＆翔コンビに勝機はあるのか…?

ラーイエローの三沢は、成績、スポーツ、デュエル、どれも新入学生ではNo1クラスの優等生だ。十代は陽気で屈託のない三沢を好きになる。一方、万丈目は十代に負けたため、ブルー内での立場がそろそろ危うい。イエローNo.1新入生の三沢と学園残留を賭けてデュエルする。三沢VS万丈目の決闘。万丈目は炎属性デッキで挑む。対する三沢は、酸素・水素の小型ドラゴンをベースに、化合して水属性の強力な「ウォーター・ドラゴン」を召喚する…