奈落にとって代わろうと策謀をめぐらす白童子。かごめの四魂のかけらを奪い取り、神楽にも奈落を裏切れとそそのかす。一方、犬夜叉たちは、その白童子の半身で奈落の急所たる心臓の赤子のありかをついに知るが…!

翠子の死魂で奈落がつけた傷を癒した桔梗は、再会した犬夜叉に奈落を滅する方法を明かす。一方、妖狼族の墓場で最強の武器、五雷指の試練に挑む鋼牙。同じ頃、魍魎丸と対決した殺生丸は、神楽の血の臭いを察知する…。

年に一度の狐妖術昇級試験の日。試験に巻き込まれる弥勒たち。七宝も犬夜叉をバカして位を上げていく。一方、殺生丸を訪れた刀々斎は天生牙を鍛え直す。武器として闘いの力を得る天生牙。殺生丸は新たな技を会得する…。

刀鍛冶の刀秋が竜人の鱗で打った妖刀、奪鬼が完成。交えるたびに邪気で蝕み、鉄砕牙の妖気を奪おうする奪鬼に犬夜叉は勝てるのか!? 一方、毒蛾に掠われた妖狼族の子供を助けようとした鋼牙は、魍魎丸と対決するが…。

竜鱗の力を得た鉄砕牙。その妖力を使いこなせるように追いつくには犬夜叉が修行するしかない。刀々斎に教えられ、妖霊大聖を訪ねる犬夜叉たちだが、妖霊大聖は妖怪に肝を抜かれ、里人も妖怪に姿を変えられていた…。

魍魎丸と奈落の対決の場に駆けつけた犬夜叉と鋼牙だが、四魂のかけらを奪おうとする魍魎丸に鋼牙が捕まってしまう。一方、奈落は魍魎丸の中に潜む心臓の赤子に迫る秘策を用意していた! 三つ巴の闘いの行方は…?

奈落の蜘蛛の糸に汚された桔梗。救うには、梓山の霊廟に納められた弓の弦が必要だった。かごめは桔梗を救うため、梓山へと急ぐ。一方、琥珀の四魂のかけらを狙う夢幻の白夜の前に、殺生丸が現れるが…。

鋼牙の両足のかけらに宿る翠子の意思と共に四魂の玉ごと奈落を浄化しようとする桔梗。かごめに「最後のかけら、琥珀の光を守れ」という言葉を託したその本心は…? 犬夜叉は奈落から桔梗を守ることが出来るのか!?

天生牙の冥道を拡げる方法を問う殺生丸に、殺生丸の母は父から預かった冥道石を使う。だが、現れた巨大な犬に飲まれ、冥道へ連れ去られる琥珀とりん。二人を追った殺生丸は、生きて帰れぬ冥道に足を踏み入れる…。

悲しみや苦悩する心を養分にする妖怪、花皇。花の香りに幻惑された犬夜叉は偽りの夢に取りこまれてしまう。かごめは魔除けの数珠をつけた矢を花皇に射るが…。さらに奈落の命を受けた神無が鏡の妖と共に動き出す!

鏡の妖に鉄砕牙の妖力が奪われた。猛攻に晒され妖怪化した犬夜叉はそれでも反撃するが、鏡の妖に与えたダメージは全て神無に移されてしまう。相打ちになっても犬夜叉を倒せと命じる奈落。命を削って闘う神無の真意は…!?

風穴を使いすぎた弥勒が倒れ、妖怪を倒すため飛来骨に猛毒を塗ってしまった珊瑚。飛来骨から毒を抜くには薬老毒仙の試練に挑むしかない。一方、風穴の傷に苦しむ弥勒は薬老毒仙から痛みを消す薬を飲むかと問われ…。