円堂守は、雷門中学サッカー部のキャプテンにしてゴールキーパー。7人しかいない部員たちはやる気もなくサボり放題だったが、彼は「フットボールフロンティア」への出場を諦めず、毎日、河川敷で練習に励んでいた。ある日、円堂は、河川敷ですごいシュートを放つ少年と出会う。彼の名は豪炎寺修也。円堂のいる雷門中への転校生だった。サッカー部に勧誘する円堂に、豪炎寺はもうサッカーをやめたと冷たく言い放つ。そんな折、円堂は校長の火来から次の練習試合を告げられる。その相手は、40年もの間、フットボールフロンティアで優勝し続けている最強チーム、帝国学園サッカー部。しかも、試合に勝てなかった場合、サッカー部は廃部にすると・・・・・・。

円堂の勧誘に、なんとか10人集まった雷門中サッカー部の仲間たちだったが、その中に豪炎寺の姿はなかった。帝国のデモンストレーションに実力を見せ付けられながらも、最後のひとり、目金を加えた11人で試合を開始する。一方、超名門校である帝国学園が、弱小チームの雷門に試合を申し込んできたのはなぜか。夏未と火来は試合でその目的がわかるのではないかと、動向を見守っていた。しかし、前半を終了してスコアは10対0。帝国イレブンとの圧倒的な実力差の前に、雷門はなす術もなかった。それでも戦うという円堂だったが、他の部員は弱気なまま。さらに後半開始直後、ついに帝国イレブンの本気の攻撃、「デスゾーン」が繰り出される。

豪炎寺の参戦と円堂の活躍により、帝国学園の試合放棄という形ながら、辛くも勝利をもぎ取った雷門イレブン。しかし、豪炎寺は「今回限り」とチームを去る。廃部を免れた雷門イレブンに、夏未が次の対戦校を発表する。相手は尾刈斗中。この試合に負ければ直ちに廃部となるが、勝てばフットボールフロンティアへの参加を認めると言う。はしゃぐ部員たちだったが、尾刈斗中は怖い噂が絶えないチームだった。弱気になり、やはり豪炎寺が必要だという一年生たちと、彼らにいらだつ染岡ら二年生。雷門イレブンの心は、少しずつかみ合わなくなっていく。そんな中、円堂は病院で豪炎寺の姿を見かける。彼は妹の夕香の見舞いに訪れていた。

ついに雷門サッカー部に入部した豪炎寺。心強い仲間の登場に喜ぶ部員たちだったが、ただひとり染岡だけは納得がいかない様子。そこに春奈が尾刈斗中の試合を録画したDVDを持ってくる。画面に映っていたのは動けない相手チームをやすやすと攻略する尾刈斗中イレブンの不気味な姿だった。試合当日。豪炎寺のみと戦うために練習試合を申し込んだという尾刈斗中に、怒りをあらわにする染岡。身に付けた必殺シュート・ドラゴンクラッシュで2点をもぎ取るが、尾刈斗中の妖しい攻撃の前に逆転されてしまう。後半、尾刈斗中の秘密を探るため、なかなかシュートを打たない豪炎寺にいらだつ染岡たち。雷門イレブンは、いつのまにか仲間割れを始めてしまう。

11人全員の力で尾刈斗中との戦いを勝ち抜いた雷門イレブン。ついに中学サッカーチーム日本一を決める「フットボールフロンティア」への出場が決定した。一回戦の相手は強豪・野生中。すごいジャンプ力を持つこのチームには、豪炎寺と染岡のドラゴントルネードも歯が立たないかもしれない。そんな折、円堂は用務員の古株からイナズマイレブンの話を聞く。イナズマイレブンとは40年前、雷門中学にあった伝説のチームで、円堂の祖父・大介が監督を務めていたのだという。盛り上がる円堂だったが、部員たちの特訓の成果はなかなか上がらない。円堂の持つ凄技特訓ノート以外にも、イナズマイレブンの秘伝書があるという話を聞き・・・・・・。

予選第1試合の相手となった野生(のせ)中対策の特訓を繰り返す円堂たち。夏未に手渡された秘伝書を手掛かりに、新たな必殺技「イナズマおとし」――ジャンプした壁山を踏み台にして、さらに豪炎寺がジャンプ、オーバーヘッドキックを決める技を練習するが、なかなかうまくいかない。高いところが苦手な壁山が、ジャンプ中に姿勢を崩してしまうためだった。/弟のサクに期待されながらも、高いところを克服できない壁山。/イナズマおとしが完成しないまま、雷門中は野生中との試合を迎える。豪炎寺のファイアトルネードは野生中の高いジャンプの前に防がれ、染岡のドラゴンクラッシュは力で止められてしまう。さらに染岡が怪我したことで、ドラゴントルネードは使えなくなり・・・・・・。

予選1回戦を突破した雷門中イレブン。日頃の練習の成果と、勝利した自信が、彼らの力をどんどんレベルアップさせていた。自然と周りからの注目も集まり、練習中には周りには見物の人だかりができるほど。しかし、その中には雷門中の実力を探るため、偵察にきた者たちもいた。/その中には次の対戦相手である御影専農(みかげせんのう)の杉森威(すぎもりたけし)と下鶴改(しもづるあらた)の姿が。雷門中全員の能力は既に解析済みで、自分たちには勝てないと言う彼らに、シュート勝負を申し込む円堂たち。円堂は下鶴の放ったファイアトルネードにゴールラインを割られ、豪炎寺のファイアトルネードは杉森に止められてしまう。愕然とする雷門中イレブンを、夏未はイナズマイレブンの秘密特訓場「イナビカリ修練場」へ誘う・・・・・・。

イナビカリ修練場での激しい特訓を終えた雷門中イレブンだったが、新しい必殺技を身につけられないまま、御影専農との試合が始まった。雷門中のデータをすべてインプットし、キャプテンの杉森威を中心に展開するデータサッカー。豪炎寺はその動きを予測されていたかのように徹底的にマークされ、ボールをつないだ染岡のドラゴンクラッシュもディフェンス陣と杉森に楽々止められてしまう。/雷門中の動きを分析して指示を出す杉森と、その指示を完全に実行する選手たちのサイボーグのようなプレイの前に、雷門中イレブンは手も足も出ないまま1点を取られ、前半が終了してしまう。しかし、イナビカリ修練場での特訓により、雷門中は着実に実力をつけていた・・・・・・。

御影専農との試合中、ファイアトルネードの打ち合いで足を負傷してしまった豪炎寺は、地区予選準決勝に出られなくなってしまう。/次の相手は尾刈斗中を破った秋葉名戸(しゅうようめいと)中。彼らが試合前にメイド喫茶に入り浸っていたという情報から、目金が情報収集のため、メイド喫茶への潜入捜査を提案する。そこで出会った漫画萌(まんがもえ)、野部流来人(のべるらいと)のふたりと意気投合した目金は、マンガやフィギュア、おもちゃにゲームとマニアックなものが並ぶ地下室へと連れて行かれる。そこで遊んでいたのは、秋葉名戸中イレブンだったのだ。/相手の様子にすっかり覇気のなくなってしまった雷門中イレブン。そして、試合では豪炎寺の代わりとして、目金がフォワードとして出場することに・・・・・・。

帝国学園の影山は、送り込んだスパイに、どんな手を使ってでも、雷門中を決勝戦の試合に出られないようにしろと指令を送っていた。そんな影山のやり方に、そんなことをしなくても試合に勝てると意見する鬼道。一方、ついに決勝戦に進出し、帝国学園との戦いを目前に控えた雷門中イレブン。勝てば全国大会出場。それぞれに力をつけ、練習に打ち込む彼らの中で、近頃、土門(どもん)の様子がおかしかった。思い悩む様子の彼を気にする秋。/そんな中、理事長室に謎の手紙が届く。監督の冬海(ふゆかい)が、バスに細工をして、雷門中を決勝戦に出られないようにしているというのだ。帝国学園に指示を受けてスパイをしていたと認めた冬海は、スパイは自分だけではないと言う・・・・・・。

監督の冬海を解任したことで、フットボールフロンティアへの出場資格を失ってしまう雷門中イレブン。代わりとなる監督探しを始めるが、なかなか思うように成果は出ない。伝説のイナズマイレブンや秘伝書について知っていた雷雷軒の親父さんに頼み込むも追い出され、監督探しは暗礁に乗り上げてしまう。夏未が伝説のイナズマイレブンについて調べてみるが、彼らのデータだけがきれいに消されていたのだった。監督がいなければ決勝には出られない。すっかりやる気をなくしてしまう雷門中イレブン。一方、影山のやり方に疑問を抱き、自分たちの勝利が偽りではないかと思い始めた鬼道。円堂は、そんな彼の実力を認め、今度一緒に練習しないかと誘う。

ついに雷雷軒の親父さん――伝説のイナズマイレブンとしてキーパーを務めた響木が、雷門中の監督に就任した。あの帝国ともう一度戦える。決勝戦に向けて、気合いを入れなおす雷門中イレブン。自分のすべてを出し切れとアドバイスする響木は、彼らを自分たちのような悲劇にあわせまいと固く決意する。一方、円堂や豪炎寺との戦いを心待ちにしていた鬼道は、戦わずして勝つべしと言う影山を信じることができなくなっていた。正々堂々と戦いたい鬼道は、影山の仕掛けた卑劣な罠を探し、スタジアム中を調べ始める。しかし、ロッカールームに現れた彼に、雷門中イレブンは疑いを隠せない。一方、影山の口から衝撃の事実を聞かされた円堂は動揺する。それでも、試合は予定通り開始され・・・・・・。