時は大正。竈門炭治郎は、家族とともに山でつつましくも幸せな日々をおくっていた。/ある日、町で炭を売りに出かけた炭治郎が山に戻ると、家族は鬼に襲われ血だまりの中で絶命していた。/唯一、一命をとりとめていた妹・禰豆子を救うべく、降りしきる雪の中背中に背負い必死に雪山を下りる炭治郎。/その途中、禰豆子は突然唸り声を上げ、炭治郎に襲いかかる。

炭治郎は冨岡義勇の導きにより、鬼になってしまった妹・禰豆子とともに狭霧山を目指す。/夜の道中、炭治郎はお堂から血の匂いを嗅ぎつける。誰かが怪我をしているのかもしれないと駆け寄ると、なんとそこにいたのは、人を喰らう鬼。/突如、鬼に襲われた炭治郎は、斧でなんとか応戦するが、鬼の圧倒的な力に、たちまち鬼に組み伏せられてしまう。/鬼がとどめを刺そうとしたとき、助けに入ったのは――。

鬼殺隊――古より存在し、鬼を狩る組織。/入隊のための試験「最終選別」に向けて、鱗滝左近次による炭治郎の訓練が始まった。/様々な罠が張り巡らされた山下り、刀の素振り、滝修行、そして呼吸法……。/狭霧山に来て一年、鱗滝は「もう教えることはない」と炭治郎へ言い放ち、巨大な岩の前で、最終選別へ行くための条件を突きつける―。

最終選別の合格条件は、鬼殺の剣士が捕らえた鬼たちが閉じ込められている藤襲山で七日間生き延びるということ。/若き剣士と鬼の生き残りをかけた戦いが始まる。/炭治郎は、鱗滝左近次のもとで身につけた呼吸法と型で着実に鬼を斬っていく。二年にわたる鍛錬は無駄ではなかった。/しかし、そんな炭治郎の前に、藤襲山にはいるはずのない異形の鬼が現れる―。

朝日が昇り、七日間の戦いの果てに生き残った剣士たちはたったの四名だった。/生き抜いた炭治郎たちを出迎えた案内役からは、鬼殺隊についての説明が行われる。/それぞれに鬼殺隊の隊服、伝令役となる鎹鴉が支給され、最後に、自身の日輪刀を造る玉鋼を選んだ。/そして、鱗滝の家へと帰宅した炭治郎を待っていたのは―。

鬼殺隊の隊服に身を包んだ炭治郎。腰に日輪刀を携え、禰豆子が入った鱗滝特製の木箱を背負い、/鬼殺隊の初任務として毎夜少女が失踪しているという北西の町に向かう。/そこで炭治郎は、恋人をさらわれ、憔悴しきっている和巳と出会う。/たしかに、近くに鬼の匂いを感じるが、鬼の姿はどこにも見えない。不穏な事件に鬼の影を疑う炭治郎は―。

三人に分裂した鬼が炭治郎を追い詰める。そのとき禰豆子が鬼に襲い掛かった。/鬼になってしまった妹は守らなければいけないほど弱い存在ではない――。/意を決した炭治郎は、分裂した鬼のひとりを追い、地面に広がる沼へ飛び込む。沼の中で待ち受けていたものは―。

次なる任務の舞台は東京・浅草の町。大正の華やかな都会の街並みに戸惑う炭治郎だったが、そこで鬼の匂いを嗅ぎつける。/匂いを追った先で出逢ったのは鬼舞辻無惨だった。鬼舞辻を斬ろうとする炭治郎。だが、鬼舞辻は行きかう人間を鬼に変え、町を混乱に陥れる。必死に事態を収拾しようとする炭治郎の前に、 とある人物が姿を現す―。

炭治郎を助けた者は、珠世と愈史郎という鬼だった。珠世は炭治郎たちを、”目隠し”の術を施した屋敷へといざなう。/そこで炭治郎は、珠世との会話から、鬼を人に戻す方法についての活路を見出すのだった。/そのとき――炭治郎を追うふたりの鬼が屋敷の場所をつきとめ、猛烈な攻撃を繰り出す―。

炭治郎の苦境は続く。/矢琶羽が最期に繰り出した血鬼術”紅潔の矢”を、炭治郎は水の呼吸の型を駆使し、なんとかしのいでいた。/一方で禰豆子と朱紗丸の戦いは続いており、状況を危惧した珠世は、自身の血鬼術を使い―。

鎹鴉から告げられた次なる鬼退治の地は南南東――。/その途上で炭治郎は、最終選別で生き残った同期の剣士・我妻善逸と出会う。/炭治郎は、善逸の消極的な態度に手を焼きつつも山の奥地へ向かうと、/屋敷の前で兄を連れ去られたふたりの子どもたちに出会う。そこで、善逸はどこからか鳴り響く鼓の音を聴くのだった……。

鼓を打つ度に、部屋が回転する不思議な屋敷の中で、炭治郎は善逸と離ればなれになってしまう。/炭治郎と別れてしまった善逸は正一を連れ、恐怖に絶望していた。/その頃、炭治郎は、屋敷の主である鼓を打つ鬼と、猪の頭をかぶった奇妙な姿の男に出会う。